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非良性脑膜瘤与良性脑膜瘤临床与影像征象对比研究

2024-04-08 47 上传者：管理员

摘要：目的探讨非良性脑膜瘤(NM)与良性脑膜瘤(BM)的临床、影像学征象。方法回顾性分析118例经手术证实为脑膜瘤患者的临床资料、影像学结果，根据2021版WHO脑膜瘤组织学分型方法，将患者分为良性(Ⅰ级)组72例和非良性组(Ⅱ～Ⅲ级)46例，所有患者术前均行MRI平扫及增强扫描。采用多因素Logistic回归分析良性组和非良性组脑膜瘤的MRI影像学表现及特点。结果非良性组与良性组在肿瘤最大径、强化方式、形状、边缘、HSL征、脑侵袭、中性粒细胞百分比(NEUT%)、淋巴细胞百分比(LY%)上比较，差异有统计学意义(P<0.05);多因素Logistic回归分析示肿瘤最大径、形状、边缘、HSL征、脑侵袭是非良性脑膜瘤的独立危险因素(P<0.05)。结论术前脑膜瘤MRI特征有助于判断脑膜瘤良恶性，可为术前临床治疗方案的确定提供有效临床辅助。

关键词：
HSL征
MRI
影像征象
良性脑膜瘤
非良性脑膜瘤
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作为中枢神经系统最常见的肿瘤之一，脑膜瘤起源于蛛网膜颗粒细胞，约占颅内原发肿瘤的30%以上，发病率仅次于胶质瘤[1]。根据WHO肿瘤分类标准，脑膜瘤被分为3个级别(Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ级)[2],Ⅰ级脑膜瘤属于良性脑膜瘤(benign meningioma, BM),而Ⅱ级与Ⅲ级脑膜瘤具有恶性倾向，属于非良性脑膜瘤(non-benign meningioma, NM),约占所有脑膜瘤的20%,恶变率约为6%,远处播散率则高达10%,且近年来所占比例呈上升趋势[3]。与BM相比，NM还具有复发率高、死亡率高、预后不良等特点，亦有侵袭脑组织的生物学行为。脑膜瘤的诊治指南中特别建议[4]:无明显症状的BM可定期随访，若伴有认知障碍等症状则建议手术切除；而NM则建议强制手术，术后还需依据具体情况选择辅助放化疗等，术后前5年每半年需复查一次，之后间隔一年[5,6]。因此，术前准确判断脑膜瘤良恶性对患者临床治疗策略选择、提高预后评估至关重要[7,8]。MRI以其多方位、多参数、多序列等成像特点已成为脑膜瘤术前评估的主要检查方法[8]。常规MRI序列可以提供肿瘤大致形态学信息与邻近结构的毗邻关系，而增强MRI可以获得肿瘤的强化方式与血供特点[9,10]。基于此，本研究旨在评估相关MRI图像特征在BM与NM鉴别诊断中的临床应用价值。

表1 BM组与NM组的临床病理资料单因素分析

1、资料与方法

1.1 一般资料

回顾性分析2018年1月至2022年11月间于我院经手术病理证实并分级明确的脑膜瘤患者118例，其中NM组46例，男26例，女20例，年龄19～72岁，平均(50.1±11.7)岁；BM组72例，男22例，女50例，年龄29～76岁，平均(53.8±9.9)岁。主要症状包括头晕、头痛、癫痫、视物模糊、听力下降、共济失调等。NM和BM的定义根据2021版中枢神经系统肿瘤分类方法，WHO Ⅰ级为BM,将WHO Ⅱ级[非典型脑膜瘤(atypica meningioma, AM)]和WHO Ⅲ级[间变性脑膜瘤(malignant meningioma, MM)]统称为NM[2]。纳入标准：首次行脑膜瘤切除手术；术前未行放化疗等辅助治疗；手术方式皆为Simpson Ⅰ～Ⅱ级；术前影像学、术后病理学、病例资料均完整。排除标准：非首次行脑膜瘤切除者；沟通性脑膜瘤；合并其他颅内肿瘤者；MRI图像质量不佳。术前两组患者均外周血采样获得中性粒细胞百分比(NEUT%)、淋巴细胞百分比(LY%)。术后病理结果显示肿瘤是否侵袭脑组织。

1.2 检查方法

采用Siemens 3.0 T Verio MRI扫描仪，所有患者在术前均接受T1WI、T2WI、T2-FLAIR及T1WI增强扫描，扫描范围为颅底至颅顶；扫描序列及参数：GRE:T1WI(TR 550 ms, TE 11 ms),层厚5.0 mm, 层间距1.5 mm, FOV 260 mm×260 mm, 矩阵 256×256。TSE:T2WI(TR 2200 ms, TE 96 ms),回波时间10 ms, 回波链长度8,激励次数2。T2WI-FLAIR:TR 9000 ms, TE 110.0 ms, 层厚5.0 mm, 层间距1.5 mm; 对比剂采用钆喷酸葡胺注射液(0.1 mmol/kg),流率3 ml/s, 增强扫描包括轴位、矢状位、冠状位T1WI。使用图像存档和通信系统(PACS)传输所有数据。

1.3 图像分析

由两名放射科神经系统方面主治以上医师评估MRI资料，若不能达成一致，双方讨论决定。评估内容包括：肿瘤部位、最大径、脑膜尾征、瘤脑界面、表面低信号(hypointensity of the surface layer, HSL)征[11]、形态、边缘、强化是否均匀、囊变坏死、瘤周水肿；(1)HSL征：在T2WI上肿瘤表面存在完整或不完整的低信号征象(图1B);(2)瘤脑界面定义：根据肿瘤边缘与脑实质之间是否存在脑脊液间隙，将其分为清晰和不清晰；(3)瘤周水肿：参考吉子拉洛等[12]学者的分级标准，0级：无水肿；1级：0 cm<水肿宽度≤2 cm; 2级：2 cm<水肿宽度≤4 cm; 3级：水肿宽度>4 cm。

1.4 统计学方法

使用SPSS 23.0统计学软件对数据进行处理。计量资料行S-W正态性检验，符合正态分布者用均数±标准差表示，采用两独立样本t检验进行组间比较，计数资料用例数或百分比(n或%)表示，采用卡方检验或Fisher确切概率法进行组间比较。采用二元Logistic回归模型分析预测NM的独立预测因素。统计学检验均为双侧概率检验，P<0.05表示差异有统计学意义。

2、结果

2.1 两组临床病理资料分析

单因素分析中，BM组与NM组的年龄差异无统计学意义(P>0.05)。两组性别、脑侵袭、NEUT%、LY%差异有统计学意义(P<0.05),详见表1。

表2 BM组与NM组的MRI特征单因素分析

表3 BM组与NM组多因素Logistic回归分析

2.2 两组MRI特征分析

BM:位于颅底者12例，非颅底者60例；NM:位于颅底者13例，非颅底者33例。46例NM患者中，T1WI大多呈不均匀等低信号，T2WI大多呈混杂偏高信号，39例(84.8%)未见HSL征象，42例(91.3%)肿瘤最大径超过3.0 cm, 25例(54.3%)肿瘤强化不均匀，24例(52.2%)形状不规则，31例(67.4%)边缘毛糙(图2、3)。两组肿瘤的部位、脑膜尾征、瘤脑界面、囊变坏死、瘤周水肿差异无统计学意义(P>0.05),两组肿瘤最大径、HSL征、强化、形态、边缘差异有统计学意义(P<0.05),见表2。

2.3 两组多因素Logistic回归分析结果

将单因素分析中有差异的因素进行多因素Logistic回归发现，脑侵袭、HSL征、形态、边缘、肿瘤最大径皆为NM的独立预测因素(表3)。

3、讨论

脑膜瘤起源于蛛网膜帽状细胞，2021版WHO中枢神经系统肿瘤分类中，将脑膜瘤分为 WHO Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ级，Ⅰ级为BM,Ⅱ级和Ⅲ级分别为AM和MM,AM和MM具有高度异质性和侵袭性，因此统称为非良性脑膜瘤(NM),超过60%的NM在切除后5年内复发，并且生存率明显低于BM[2]。近些年来，尽管对NM与hTERT启动子突变、22q 及H3K27M三甲基化缺失间存在相关性的认知得到了显著提高[6],但分子学研究无法纳入日常临床实践中，临床上影像学特征仍然是术前无创评估肿瘤性质的主要手段，应用术前MRI特征，早期识别脑膜瘤分级，能够影响临床判断疗效、预测复发[13]。

HSL征是Deguchi等[11]学者在2020年发现的一种新影像学征象，其组织学是起源于肿瘤与蛛网膜之间的结缔组织或肿瘤自身边缘的结缔组织，Deguchi等认为HSL征阳性代表肿瘤表面存在完整、光滑的纤维膜，也意味着肿瘤增殖潜能更低、增大风险更小，但却与肿瘤复发无关，是临床选择保守治疗的重要特征。本研究中，NM患者中HSL阳性率(15.2%)明显低于BM患者(56.9%),说明NM表面纤维膜破坏率明显高于BM,具有更强的侵袭性。本研究结果显示HSL阴性是NM的独立预测因素，笔者认为该征象可以作为临床工作中识别NM的有力征象。

Spille等[9]学者在一项565例的回顾性研究中发现形状不规则的肿瘤大多数为NM,形态越不规则，恶性程度越高，细胞增殖活性越强，术后复发风险越大。Spille等[14]认为形状不规则的肿瘤具有向恶性脑膜瘤转化的趋势，并且与无进展生存期(radiographic progression free survival, RPFS)有关。本研究中52.2%的NM呈不规则形状，而BM只占13.9%,发现肿瘤形状不规则程度与侵袭性有关，是NM的独立预测因素，形状越不规则，肿瘤侵袭性更强，与既往研究一致[15,16],这可能与同一肿瘤中不同区域的瘤细胞生长速度不同，某些区域增殖活跃呈快速性、侵袭性生长，而其他区域呈抵抗式生长有关。

图1A～E 女，54岁，左额顶部良性脑膜瘤(WHO Ⅰ级)。

图2A～E 女，64岁，右颞部透明细胞脑膜瘤(WHO Ⅱ级)。

图3A～E 女，44岁，右额顶部间变性脑膜瘤(WHO Ⅲ级)。

Abuaagla等[17]研究结果认为边缘结构体现肿瘤包膜特点，呈长T1、长T2信号，增强扫描强化明显，这代表了富含微血管的包膜，因此边缘毛糙是肿瘤具有高增殖活性的预测因素。本研究结果显示边缘毛糙是NM的独立危险因素，与既往研究[17,18]结果相似，究其原因可能是高级别脑膜瘤细胞异常增生，并且增生细胞不均匀分布造成肿瘤边缘形态发生改变，因此高级别脑膜瘤边缘毛糙更明显。

一些学者[19,20]认为分级较高的肿瘤有丝分裂旺盛、增殖活性强，短时间内可迅速增大，造成周围脑组织受压出现颅内高压症状，因此肿瘤大小不仅与肿瘤分级和增殖活性有关，还与病程有关，本研究结果与之相符。本研究中肿瘤最大径是NM和BM的独立危险因素，约91.3%的NM最大径超过3 cm, 约19.6%最大径超过6 cm, 表明随着脑膜瘤恶性程度提高，肿瘤的生长速度会更快、体积更大，这也表明在临床工作中，需要更细致地观察体积较大或者短时间内迅速增大的脑膜瘤影像学特征并做出分级诊断，提示临床尽早实现手术切除及预后评估。

近年来，脑膜瘤的分子生物学研究得到了进一步的阐明，大多数学者认为脑膜瘤的侵袭性很大程度上取决于分子生物学的改变[3],某个基因位点突变或缺失与肿瘤侵袭性有关，而随着脑膜瘤侵袭性增强、核型异常逐渐增加，NM也显现了复发率、死亡率和预后不良等特点[21]。NM的生长方式主要为渗透性生长，肿瘤细胞容易侵犯周围蛛网膜和软脑膜，进一步侵袭颅内脑组织[17]。多数研究表明脑侵袭与患者无病生存期(DFS)较短、复发风险较高呈显著相关性[18]。因此2021版WHO肿瘤分类中，将脑侵袭直接作为NM的一项诊断标准。

本研究之不足：小样本单中心回顾性研究；未使用MRI功能成像，如DSC-PWI、ASL等功能序列。后续研究中应基于大样本多中心前瞻性研究，使用人工智能影像组学及深度学习等新型方法验证当前有贡献的图像特征的临床应用价值，力求确定更完善、精准的预测因素。

综上所述，MRI特征有助于预测NM,临床工作中可以根据上述MRI特征对脑膜瘤做出更准确的诊断及分级，帮助临床制定更完善的手术方案，并对患者的预后情况做出相应评估。

参考文献:

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[15]蒋雨锋,胡跃宣,唐青青,等.MRI图像体视学参数对脑膜瘤良恶性的鉴别诊断[J].西部医学,2020,32:598-601.

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文章来源:逯慧珍,李天云,李磊磊,等.非良性脑膜瘤与良性脑膜瘤临床与影像征象对比研究[J].临床放射学杂志,2024,43(04):500-504.